Dworkin estudió en la Universidad de Harvard y en el Magdalen College (Oxford), donde fue becario Rhodes y estudiante de Sir Rupert Cross. Trabajó como ayudante del juez Learned Hand, y en un despacho de abogados de Nueva York. Su carrera como profesor de Jurisprudencia (Teoría del Derecho) comenzó en la Universidad de Yale, en la Cátedra Wesley N. Hohfeld.

Desde 1969 fue profesor en la Universidad de Oxford, donde sucedió a H. L. A. Hart, uno de los filósofos del Derecho más destacados del siglo XX. También impartió clases de Derecho y Filosofía en el University College London, y en la Universidad de Nueva York.